No fim dos anos 1980, Shizuki Soujuurou deixa uma comunidade isolada nas montanhas e chega a Misaki sem familiaridade com automóveis, telefones ou as convenções da vida urbana. A presidente do conselho estudantil, Aozaki Aoko, é encarregada de ajudá-lo a se adaptar. Ela também guarda uma vida que a escola desconhece: é aprendiz de magia e protege a cidade ao lado de Kuonji Alice, uma bruxa criada longe do mundo comum.

Quando Soujuurou presencia uma manifestação de magia, o segredo das duas deixa de estar seguro. A solução leva o rapaz para a mansão Kuonji, onde escola, trabalho e ameaças sobrenaturais passam a dividir a rotina dos três. Witch on the Holy Night acompanha esse convívio sem pressa, tratando de amadurecimento, desenraizamento e dos atritos entre quem foi criado para o mundo moderno e quem chegou a ele por acaso.